Australian Journal of Chemistry Australian Journal of Chemistry Society
An international journal for chemical science
RESEARCH FRONT

Amyloid Fibrils: From Disease to Design. New Biomaterial Applications for Self-Assembling Cross-β Fibrils

Sally L. Gras
+ Author Affiliations
- Author Affiliations

Department of Chemical and Biomolecular Engineering and the Bio21 Molecular Science and Biotechnology Institute, The University of Melbourne, Parkville, VIC 3010, Australia. Email: sgras@unimelb.edu.au




Dr Sally Gras is a lecturer in the Department of Chemical and Biomolecular Engineering, and research group leader at the Bio21 Molecular Science and Biotechnology Institute at the University of Melbourne, Australia. She received her Ph.D. from Cambridge University and her B.Sc. and B.Eng. degrees from the University of Melbourne. Her research interests include amyloid fibrils, the design and development of novel materials, and cell–material interactions.

Australian Journal of Chemistry 60(5) 333-342 https://doi.org/10.1071/CH06485
Submitted: 21 December 2006  Accepted: 21 March 2007   Published: 28 May 2007

Abstract

Amyloid fibrils are self-assembling protein aggregates. They are essentially insoluble and resilient nanofibres that offer great potential as materials for nanotechnology and bionanotechnology. Fibrils are associated with several debilitating diseases, for example Alzheimer’s disease, but recent advances suggest they also have positive functions in nature and can be formed in vitro from generic proteins. This article explores how the unique nanotopography and advantageous properties of fibrils may be used to develop tools for probing cell behaviour, protein-based biomimetic materials for supporting cells, or platforms for biosensors and enzyme immobilization.


Acknowledgments

Thank you to Dr C. E. MacPhee from the University of Edinburgh, and Professor C. M. Dobson and Dr M. H. Krebs, both from Cambridge University, for useful discussions.


References


[1]   O. S. Makin, L. C. Serpell, FEBS J. 2005, 272,  5950.
        | CrossRef |   

[2]   R. Nelson, D. Eisenberg, Curr. Opin. Struct. Biol. 2006, 16,  260.
        | CrossRef |   

[3]   R. Tycko, Curr. Opin. Chem. Biol. 2000, 4,  500.
        | CrossRef |   

[4]   L. Pauling, R. Corey, Proc. Natl. Acad. Sci. USA 1951, 37,  251.
        | CrossRef |   

[5]   M. Sunde, L. C. Serpell, M. Bartlam, P. E. Fraser, M. B. Pepys, C. C. F. Blake, J. Mol. Biol. 1997, 273,  729.
        | CrossRef |   

[6]   M. R. Nilsson, Methods 2004, 34,  151.
        | CrossRef |   

[7]   M. R. H. Krebs, E. H. Bromley, A. M. Donald, J. Struct. Biol. 2005, 149,  30.
        | CrossRef |   

[8]   R. Eisert, L. Felau, L. R. Brown, Anal. Biochem. 2006, 353,  144.
        | CrossRef |   

[9]   H. Wille, M. D. Michelitsch, V. Guenebaut, S. Supattapone, A. Serban, F. E. Cohen, Proc. Natl. Acad. Sci. USA 2002, 99,  3563.
        | CrossRef |   

[10]   N. Lazo, D. Downing, Biochemistry 1998, 37,  1731.
        | CrossRef |   

[11]   M. F. Perutz, J. T. Finch, J. Berriman, A. Lesk, Proc. Natl. Acad. Sci. USA 2002, 99,  5591.
        | CrossRef |   

[12]   A. Kishimoto, K. Hasegawa, H. Suzuki, H. Taguchi, K. Namba, M. Yoshida, Biochem. Biophys. Res. Commun. 2004, 315,  739.
        | CrossRef |   

[13]   A. M. Squires, G. L. Devlin, S. L. Gras, A. K. Tickler, C. E. MacPhee, C. M. Dobson, J. Am. Chem. Soc. 2006, 128,  11738.
        | CrossRef |   

[14]   R. Krishnan, S. L. Lindquist, Nature 2005, 435,  765.
        | CrossRef |   

[15]   P. Westermark, M. D. Benson, J. N. BuxBaum, A. S. Choen, B. Frangione, S. Ikeda, Amyloid 2005, 12,  1.
         

[16]   M. B. Pepys, Annu. Rev. Med. 2006, 57,  223.
        | CrossRef |   

[17]   J. Bieschke, Q. Zhang, D. A. Bosco, R. A. Lerner, E. T. Powers, P. Wentworth, Acc. Chem. Res. 2006, 39,  611.
        | CrossRef |   

[18]   C. M. Dobson, Protein Pept. Lett. 2006, 13,  219.
        | CrossRef |   

[19]   M. Dumoulin, R. Bader, Protein Pept. Lett. 2006, 13,  213.
        | CrossRef |   

[20]   P. Westermark, FEBS J. 2005, 272,  5942.
        | CrossRef |   

[21]   J. D. Gillmore, P. N. Hawkins, Nat. Clin. Pract. Nephr. 2006, 2,  263.
        | CrossRef |   

[22]   M. R. Chapman, L. S. Robinson, J. S. Pinkner, R. Roth, J. Heuser, M. Hammar, S. Normark, S. J. Hultgren, Science 2002, 295,  851.
        | CrossRef |   

[23]   M. M. Barnhart, M. R. Chapman, Annu. Rev. Microbiol. 2006, 60,  131.
        | CrossRef |   

[24]   J. F. Berson, A. C. Theos, D. C. Harper, D. Tenza, G. Raposo, M. S. Marks, J. Cell Biol. 2003, 161,  521.
        | CrossRef |   

[25]   I. Cherny, L. Rockah, O. Levy-Nissenbaum, U. Gophna, E. Z. Ron, E. Gazit, J. Mol. Biol. 2005, 352,  245.
         

[26]   D. M. Fowler, A. V. Koulov, C. Alory-Jost, M. S. Marks, W. E. Balch, J. W. Kelly, Public Library Sci. Biol. 2006, 4,  e6.
         

[27]   N. J. Talbot, Curr. Biol. 2003, 13,  R696.
        | CrossRef |   

[28]   D. Claessen, R. Rink, W. de Jong, J. Siebring, P. de Vreugd, F. G. H. Boersma, Genes Dev. 2003, 17,  1714.
        | CrossRef |   

[29]   K. Scholtmeijer, M. I. Janssen, B. Gerssen, M. L. de Vocht, B. M. van Leeuwen, T. G. van Kooten, Appl. Environ. Microbiol. 2002, 68,  1367.
        | CrossRef |   

[30]   A. H. Y. Kwan, R. D. Winefield, M. Sunde, J. M. Mathew, R. G. Haverkamp, M. D. Templeton, Proc. Natl. Acad. Sci. USA 2006, 103,  3621.
        | CrossRef |   

[31]   F. Chiti, C. Dobson, Annu. Rev. Biochem. 2006, 75,  333.
        | CrossRef |   

[32]   J. I. Guijarro, M. Sunde, J. A. Jones, I. D. Campbell, C. M. Dobson, Proc. Natl. Acad. Sci. USA 1998, 95,  4224.
        | CrossRef |   

[33]   S. V. Litvinovich, S. A. Brew, S. Aota, S. K. Akiyama, C. Haudenschild, K. C. Ingham, J. Mol. Biol. 1998, 280,  245.
        | CrossRef |   

[34]   M. Fandrich, M. Fletcher, C. M. Dobson, Nature 2001, 410,  165.
        | CrossRef |   

[35]   M. Fandrich, V. Forge, K. Buder, M. Kittler, C. M. Dobson, S. Diekmann, Proc. Natl. Acad. Sci. USA 2003, 100,  15463.
        | CrossRef |   

[36]   C. M. Dobson, Trends Biochem. Sci. 1999, 24,  329.
        | CrossRef |   

[37]   M. W. West, W. Wang, J. Patterson, J. D. Mancias, J. R. Beasley, M. H. Hecht, Proc. Natl. Acad. Sci. USA 1999, 96,  11211.
        | CrossRef |   

[38]   M. Lopez de la Paz, L. Serrano, Proc. Natl. Acad. Sci. USA 2004, 101,  87.
        | CrossRef |   

[39]   M. Lopez de la Paz, K. Goldie, J. Zurdo, E. Lacroix, C. M. Dobson, A. Hoenger, Proc. Natl. Acad. Sci. USA 2002, 99,  16052.
        | CrossRef |   

[40]   F. G. Pearce, S. H. Mackintosh, J. A. Gerrard, J. Agric. Food Chem. 2007, 55,  318.
        | CrossRef |   

[41]   N. G. Larsen, K. Sutton, J. A. Howard, S. Gerrard, H. Waterhouse, PCT Patent 033131 2005.

[42]   E. Katz, I. Willner, ChemPhysChem 2004, 5,  1084.
        | CrossRef |   

[43]   R. A. Guirado-Lopez, M. E. Rincon, J. Chem. Phys. 2006, 125,  154310.
        | CrossRef |   

[44]   C. E. MacPhee, C. M. Dobson, J. Am. Chem. Soc. 2000, 122,  12707.
        | CrossRef |   

[45]   A. J. Baldwin, R. Bader, J. Christodoulou, C. E. MacPhee, C. M. Dobson, P. D. Barker, J. Am. Chem. Soc. 2006, 128,  2162.
        | CrossRef |   

[46]   U. Baxa, K. L. Taylor, J. S. Wall, M. N. Simon, N. Cheng, R. B. Wickner, J. Biol. Chem. 2003, 278,  43717.
        | CrossRef |   

[47]   Nanoscience and Nanotechnologies: Opportunities and Uncertainties 29th July, 2004 (Royal Society: London).

[48]   M. Calamai, F. Chiti, C. M. Dobson, Biophys. J. 2005, 89,  4201.
        | CrossRef |   

[49]   K. Gast, A. J. Modler, H. Damaschun, R. Kröber, G. Lutsch, D. Zirwer, Eur. Biophys. J. 2003, 32,  710.
        | CrossRef |   

[50]   D. P. Smith, S. Jones, L. C. Serpell, M. Sunde, S. E. Radford, J. Mol. Biol. 2003, 330,  943.
        | CrossRef |   

[51]   A. Aggeli, I. A. Nyrkova, M. Bell, R. Harding, L. Carrick, T. C. B. McLeish, Proc. Natl. Acad. Sci. USA 2001, 98,  11857.
        | CrossRef |   

[52]   S. DosSantos, A. Chandravarkar, B. Mandal, R. Mimna, K. Murat, L. Saucede, J. Am. Chem. Soc. 2005, 127,  11888.
        | CrossRef |   

[53]   Y. Sohma, Y. Kiso, ChemBioChem 2006, 7,  1549.
        | CrossRef |   

[54]   A. Aggeli, M. Bell, L. Carrick, C. W. G. Fishwick, R. Harding, P. Mawer, J. Am. Chem. Soc. 2003, 125,  9619.
        | CrossRef |   

[55]   A. Aggeli, M. Bell, N. Boden, L. Carrick, A. E. Strong, Angew. Chem. Int. Ed. 2003, 42,  5603.
        | CrossRef |   

[56]   G. L. Devlin, T. P. J. Knowles, A. M. Squires, M. G. McCammon, S. L. Gras, M. R. Nilsson, J. Mol. Biol. 2006, 360,  497.
        | CrossRef |   

[57]   K. F. Dubay, A. P. Pawar, F. Chiti, J. Zurdo, C. Dobson, J. Mol. Biol. 2004, 341,  1317.
        | CrossRef |   

[58]   A. P. Pawar, K. F. Dubay, J. Zurdo, F. Chiti, M. Vendruscolo, C. M. Dobson, J. Mol. Biol. 2005, 350,  379.
        | CrossRef |   

[59]   F. Chiti, M. Stefani, N. Taddei, G. Ramponi, C. M. Dobson, Nature 2003, 424,  805.
        | CrossRef |   

[60]   E. Gazit, Fed. Eur. Biochem. Soc. 2005, 272,  5971.
         

[61]   M. R. H. Krebs, L. A. Morozova-Roche, K. Daniel, C. V. Robinson, C. M. Dobson, Protein Sci. 2004, 13,  1933.
        | CrossRef |   

[62]   K. F. DuBay, A. P. Pawar, C. Fabrizio, J. Zurdo, C. M. Dobson, J. Mol. Biol. 2004, 341,  1317.
        | CrossRef |   

[63]   G. G. Tartaglia, A. Cavalli, R. Pellarin, A. Caflisch, Protein Sci. 2004, 13,  1939.
        | CrossRef |   

[64]   G. G. Tartaglia, A. Cavalli, R. Pellarin, A. Caflisch, Protein Sci. 2005, 14,  2723.
        | CrossRef |   

[65]   A. Fernandez-Escamilla, F. Rousseau, J. Schymkowitz, L. Serrano, Nat. Biotechnol. 2004, 22,  1302.
        | CrossRef |   

[66]   A. Caflisch, Curr. Opin. Chem. Biol. 2006, 10,  437.
        | CrossRef |   

[67]   T. Ding, S. Lee, J. Rpchet, P. J. Lansbury, Biochemistry 2002, 41,  10209.
        | CrossRef |   

[68]   D. M. Hatters, C. A. MacRaild, R. Daniels, W. S. Gosal, N. H. Thomson, J. A. Jones, Biophys. J. 2003, 85,  3979.
         

[69]   T. Kowalewski, D. M. Holtzman, Proc. Natl. Acad. Sci. USA 1999, 96,  3688.
        | CrossRef |   

[70]   M. R. H. Krebs, C. E. MacPhee, A. F. Miller, I. E. Dunlop, C. M. Dobson, A. M. Donald, Proc. Natl. Acad. Sci. USA 2004, 101,  14420.
        | CrossRef |   

[71]   A. Aggeli, I. A. Nyrkova, M. Bell, R. Harding, L. Carrick, T. C. B. McLeish, Proc. Natl. Acad. Sci. USA 2001, 98,  11857.
        | CrossRef |   

[72]   A. Aggeli, M. Bell, N. Boden, J. N. Keen, P. F. Knowles, T. C. B. McLeish, Nature 1997, 386,  259.
        | CrossRef |   

[73]   A. T. Petkova, R. D. Leapman, Z. Guo, W.-M. Yau, M. P. Mattson, R. Tycko, Science 2005, 307,  262.
        | CrossRef |   

[74]   T. Koga, M. Matsuoka, N. Higashi, J. Am. Chem. Soc. 2005, 127,  17596.
        | CrossRef |   

[75]   T. P. J. Knowles, J. F. Smith, A. Craig, C. M. Dobson, M. E. Welland, Phys. Rev. Lett. 2006, 96, 238301. doi:10.1103/PHYSREVLETT.96.238301

[76]   C. Dirix, F. Meersman, C. E. MacPhee, C. M. Dobson, K. Heremans, J. Mol. Biol. 2005, 347,  903.
        | CrossRef |   

[77]   J. Zurdo, J. I. Guijarro, C. M. Dobson, J. Am. Chem. Soc. 2001, 123,  8141.
        | CrossRef |   

[78]   J. F. Smith, T. P. J. Knowles, C. Dobson, E. MacPhee Cait, E. Welland Mark, Proc. Natl. Acad. Sci. USA 2006, 103,  15806.
        | CrossRef |   

[79]   T. Fukuma, A. S. Mostaert, S. P. Jarvis, Tribiol. Lett. 2006, 22,  233.
        | CrossRef |   

[80]   A. S. Mostaert, M. J. Higgins, T. Fukuma, F. Rindi, S. P. Jarvis, Nanotechnology 2007, 18,  0440010.
        | CrossRef |   

[81]   J. D. Hartgerink, Curr. Opin. Chem. Biol. 2004, 8,  604.
        | CrossRef |   

[82]   P. Mesquida, D. L. Ammann, C. E. MacPhee, R. A. McKendry, Adv. Mater. 2005, 17,  893.
        | CrossRef |   

[83]   C. Ha, C. B. Park, Biotechnol. Bioeng. 2005, 90,  848.
        | CrossRef |   

[84]   Y. Inoue, A. Kishimoto, J. Hirao, M. Yoshida, H. Taguchi, J. Biol. Chem. 2001, 276,  35227.
        | CrossRef |   

[85]   S. R. Collins, A. Douglass, R. D. Vale, J. S. Weissman, Public Library Sci. Biol. 2004, 2,  e321.
         

[86]   M. Zhu, P. O. Souillac, C. Ionescu-Zanetti, S. A. Carter, A. L. Fink, J. Biol. Chem. 2002, 277,  50914.
        | CrossRef |   

[87]   W. Gosal, S. Myers, S. Radford, N. Thomson, Protein Pept. Lett. 2006, 13,  261.
        | CrossRef |   

[88]   C. P. Jaroniec, C. E. MacPhee, V. S. Bajaj, M. T. McMahon, C. M. Dobson, R. G. Griffin, Proc. Natl. Acad. Sci. USA 2004, 101,  711.
        | CrossRef |   

[89]   A. Esteras-Chopo, M. T. Pastor, M. Lopez de la Paz, Methods Mol. Biol. 2006, 340,  253.
         

[90]   M. T. Pastor, A. Esteras-Chopo, M. L. de la Paz, Curr. Opin. Struct. Biol. 2005, 15,  57.
        | CrossRef |   

[91]   A. Esteras-Chopo, L. Serrano, M. L. de la Paz, Proc. Natl. Acad. Sci. USA 2005, 102,  16672.
        | CrossRef |   

[92]   L. Tjernberg, W. Hosia, N. Bark, J. Thyberg, J. Johansson, J. Biol. Chem. 2002, 277,  43243.
        | CrossRef |   

[93]   M. M. Stevens, J. H. George, Science 2005, 310,  1135.
        | CrossRef |   

[94]   D. Hamada, I. Yanagihara, K. Tsumoto, Trends Biotechnol. 2004,  22.
         

[95]   C. E. MacPhee, D. N. Woolfson, Curr. Opin. Solid State Mater. Sci. 2004, 8,  141.
        | CrossRef |   

[96]   S. H. Waterhouse, J. A. Gerrard, Aust. J. Chem. 2004, 57,  519.
        | CrossRef |   

[97]   M. J. Dalby, M. O. Riehle, D. S. Sutherland, H. Agheli, A. S. G. Curtis, Biomaterials 2004, 25,  5415.
        | CrossRef |   

[98]   A. I. Teixeira, G. A. Abrams, P. J. Bertics, C. J. Murphy, P. F. Nealey, J. Cell Sci. 2003, 116,  1881.
        | CrossRef |   

[99]   A. I. Teixeira, G. A. McKie, J. D. Foley, P. J. Bertics, P. F. Nealey, C. J. Murphy, Biomaterials 2006, 27,  3945.
        | CrossRef |   

[100]   E. K. F. Yim, R. M. Reano, S. W. Pang, A. F. Yee, C. S. Chen, K. W. Leong, Biomaterials 2005, 26,  5405.
        | CrossRef |   

[101]   E. K. F. Yim, K. W. Leong, Nanomed. Nanotechnol., Biol. Med. 2005, 1,  10.
        | CrossRef |   

[102]   C. C. Berry, M. J. Dalby, D. McCloy, S. Affrossman, Biomaterials 2005, 26,  4985.
        | CrossRef |   

[103]   C. Xu, R. Inai, M. Kotaki, S. Ramakrishna, Tissue Eng. 2004, 10,  1160.
         

[104]   C. H. Lee, H. J. Shin, I. H. Cho, Y.-M. Kang, I. A. Kim, K.-D. Park, Biomaterials 2005, 26,  1261.
        | CrossRef |   

[105]   C. Chai, K. W. Leong, Mol. Ther. 2007, 15,  467.
        | CrossRef |   

[106]   S. L. Dallas, Q. Chen, P. Sivakumar, P. S. Gerald, Dynamics of Assembly and Reorganization of Extracellular Matrix Proteins, in Current Topics in Developmental Biology 2006, p. 1 (Academic Press: New York, NY).

[107]   S. L. Gras, C. M. Dobson, C. E. MacPhee, unpublished.

[108]   H. M. Kodama, S. Yamashita, T. Mihara, ChemComm 2004, 24,  2876.
         

[109]   L. G. Griffith, Ann. N.Y. Acad. Sci. 2002, 961,  83.
         

[110]   G. D. Prestwich, H. Matthew, Ann. N.Y. Acad. Sci. 2002, 961,  106.
         

[111]   C. Yip, Ann. N.Y. Acad. Sci. 2002, 961,  109.
         

[112]   D. Moreira, P. Lopez-Garcia, Trends Microbiol. 2002, 10,  31.
        | CrossRef |   

[113]   C. Morgan, M. Colombres, M. T. Nunez, N. C. Inestrosa, Prog. Neurobiol. 2004, 74,  323.
        | CrossRef |   

[114]   R. Kayed, E. Head, J. L. Thompson, T. M. McIntire, S. C. Milton, C. W. Cotman, Science 2003, 300,  486.
        | CrossRef |   

[115]   R. Kayed, C. G. Glabe, Methods Enzymol. 2006, 413,  326.
         

[116]   S. Baglioni, F. Casamenti, M. Bucciantini, L. M. Luheshi, N. Taddei, F. Chiti, J. Neurosci. 2006, 26,  8160.
        | CrossRef |   

[117]   K. A. Conway, S.-J. Lee, J.-C. Rochet, T. T. Ding, R. E. Williamson, P. T. Lansbury, Proc. Natl. Acad. Sci. USA 2000, 97,  571.
        | CrossRef |   

[118]   K. Lundmark, G. T. Westermark, A. Olsen, P. Westermark, Proc. Natl. Acad. Sci. USA 2005, 102,  6098.
        | CrossRef |   

[119]   K. Johan, G. Westermark, U. Engstrom, A. Gustavsson, P. Hultman, P. Westermark, Proc. Natl. Acad. Sci. USA 1998, 95,  2558.
        | CrossRef |   

[120]   A. L. Biere, S. J. Wood, J. Wypych, S. Steavenson, Y. Jiang, D. Anafi, J. Biol. Chem. 2000, 275,  34574.
        | CrossRef |   

[121]   C. F. Wright, S. A. Teichmann, J. Clarke, C. M. Dobson, Nature 2005, 438,  878.
        | CrossRef |   

[122]   A. Alexandrescu, Protein Sci. 2005, 14,  1.
        | CrossRef |   

[123]   L.-W. Jin, H. Ninomiya, J.-M. Roch, D. Schubert, E. Masliah, D. A. Otero, J. Neurosci. 1994, 14,  5461.
         

[124]   M. Kibbey, M. Jucker, B. Weeks, R. Neve, W. Nostrand, H. Kleinman, Proc. Natl. Acad. Sci. USA 1993, 90,  10150.
        | CrossRef |   

[125]   S. Mok, D. Losic, C. Barrow, B. Turner, C. L. Masters, L. Martin, J. Neurochem. 2005, 96,  53.
         

[126]   M. Yamada, Y. Kadoya, S. Kasai, K. Kato, M. Mochizuki, N. Nishi, Fed. Eur. Biochem. Soc. 2002, 530,  48.
         

[127]   C. E. MacPhee, D. N. Woolfson, Curr. Opin. Solid State Mater. Sci. 2004, 8,  141.
        | CrossRef |   

[128]   J. Zurdo, C. M. Dobson, PCT Patent 003019 2003.

[129]   C. M. Dobson, PCT Patent 017328 2000.

[130]   R. Bader, R. Bamford, J. S. Zurdo, B. F. Luisi, C. M. Dobson, J. Mol. Biol. 2006, 356,  189.
        | CrossRef |   

[131]   M. Pierschbacher, E. Ruoslahti, Proc. Natl. Acad. Sci. USA 1984, 81,  5985.
        | CrossRef |   

[132]   U. Hersel, C. Dahmen, H. Kessler, Biomaterials 2003, 24,  4385.
        | CrossRef |   

[133]   S. Kasai, Y. Ohga, M. Mochizuki, N. Nishi, Y. K. Kadoya, M. Nomizu, Biopolymers 2004, 76,  27.
        | CrossRef |   

[134]   R. A. Kammerer, D. Kostrewa, J. Zurdo, A. Detken, C. Garcia-Echeverria, J. D. Green, Proc. Natl. Acad. Sci. USA 2004, 101,  4435.
        | CrossRef |   

[135]   A. Gustavsson, U. Engstrom, P. Westermark, Biochem. Biophys. Res. Commun. 1991, 175,  1159.
        | CrossRef |   

[136]   C. P. Jaroniec, C. E. MacPhee, N. S. Astrof, C. M. Dobson, R. G. Griffin, Proc. Natl. Acad. Sci. USA 2002, 99,  16748.
        | CrossRef |   

[137]   M. Pierschbacher, E. Ruoslahti, Nature 1984, 309,  30.
        | CrossRef |   

[138]   X. Duan, C. McLaughlin, M. Griffith, H. Sheardown, Biomaterials 2007, 28,  78.
        | CrossRef |   

[139]   P. Mineur, A. Guignandon, C. A. Lambert, M. Amblard, C. M. Lapiere, B. V. Nusgens, Biochim. Biophys. Acta Mol. Cell Res. 2005, 1746,  28.
        | CrossRef |   

[140]   Y. Takahashi, H. Mihara, Bioorg. Med. Chem. 2004, 12,  693.
        | CrossRef |   

[141]   U. Baxa, V. Speransky, A. C. Steven, R. B. Wickner, Proc. Natl. Acad. Sci. USA 2002, 99,  5253.
        | CrossRef |   

[142]   D. Haltrich, H. D. Nakkharat, Appl. Biochem. Biotechnol. 2006, 129,  215.
        | CrossRef |   

[143]   T. Scheibel, R. Parthasarathy, G. Sawicki, X.-M. Lin, H. Jaeger, S. L. Lindquist, Proc. Natl. Acad. Sci. USA 2003, 100,  4527.
        | CrossRef |   

[144]   P. Mesquida, M. E. Blanco, R. A. McKendry, Langmuir 2006, 22,  9089.
        | CrossRef |   

[145]   S. Zhang, D. M. Marini, W. Hwang, S. Santoso, Curr. Opin. Chem. Biol. 2002, 6,  865.
        | CrossRef |   

[146]   T. C. Holmes, S. de Lacalle, X. Su, G. Liu, A. Rich, S. Zhang, Proc. Natl. Acad. Sci. USA 2000, 97,  6728.
        | CrossRef |   

[147]   J. Kisiday, M. Jin, B. Kurz, H. Hung, C. Semino, S. Zhang, Proc. Natl. Acad. Sci. USA 2002, 99,  9996.
        | CrossRef |   

[148]   C. E. Semino, J. R. Merok, G. G. Crane, G. Panagiotakos, S. Zhang, Differentiation 2003, 71,  262.
        | CrossRef |   

[149]   C. E. Semino, J. Kasahara, Y. Hayashi, S. Zhang, Tissue Eng. 2004, 10,  643.
        | CrossRef |   

[150]   E. Genove, C. Shen, S. Zhang, C. E. Semino, Biomaterials 2005, 26,  3341.
        | CrossRef |   

[151]   C. J. Bell, L. M. Carrick, J. Katta, Z. Jin, E. Ingham, A. Aggeli, J. Biomed. Mater. Res. A 2006, 78,  236.
         

[152]   L. Adler-Abramovich, M. Reches, V. L. Sedman, S. Allen, S. J. B. Tendler, E. Gazit, Langmuir 2006, 22,  1313.
        | CrossRef |   

[153]   V. L. Sedman, L. Adler-Abramovich, S. Allen, E. Gazit, S. J. B. Tendler, J. Am. Chem. Soc. 2006, 128,  6903.
        | CrossRef |   

[154]   M. Reches, E. Gazit, Phys. Biol. 2006, 3,  S10.
        | CrossRef |   

[155]   M. B. Linder, M. Qiao, F. Laumen, K. Selber, T. Hyytiä, T. Nakari-Setälä, Biochemistry 2004, 43,  11873.
        | CrossRef |   

[156]   M. I. Janssen, M. B. M. van Leeuwen, K. Scholtmeijer, T. G. van Kooten, Biomaterials 2002, 23,  4847.
        | CrossRef |   

[157]   M. I. Janssen, M. B. M. van Leeuwen, T. G. van Kooten, J. de Vries, L. Dijkhuizen, H. A. B. Wosten, Biomaterials 2004, 25,  2731.
        | CrossRef |   

[158]   K. Scholtmeijer, J. G. H. Wessels, H. A. B. Wosten, Appl. Microb. Biotechnol. 2001, 56,  1.
        | CrossRef |   

[159]   J. D. Hartgerink, E. Beniash, S. I. Stupp, Science 2001, 294,  1684.
        | CrossRef |   

[160]   J. D. Hartgerink, E. Beniash, S. I. Stupp, Proc. Natl. Acad. Sci. USA 2002, 99,  5133.
        | CrossRef |   

[161]   G. A. Silva, C. Czeisler, K. L. Niece, E. Beniash, D. A. Harrington, J. A. Kessler, Science 2004, 303,  1352.
        | CrossRef |   

[162]   M. O. Guler, S. Soukasen, J. F. Hulvat, S. I. Stupp, Nano Lett. 2005, 5,  249.
        | CrossRef |   



Rent Article (via Deepdyve) Export Citation Cited By (39)