Australian Journal of Chemistry Australian Journal of Chemistry Society
An international journal for chemical science
RESEARCH FRONT

Amyloid Fibrils: From Disease to Design. New Biomaterial Applications for Self-Assembling Cross-β Fibrils

Sally L. Gras

Department of Chemical and Biomolecular Engineering and the Bio21 Molecular Science and Biotechnology Institute, The University of Melbourne, Parkville, VIC 3010, Australia. Email: sgras@unimelb.edu.au




Dr Sally Gras is a lecturer in the Department of Chemical and Biomolecular Engineering, and research group leader at the Bio21 Molecular Science and Biotechnology Institute at the University of Melbourne, Australia. She received her Ph.D. from Cambridge University and her B.Sc. and B.Eng. degrees from the University of Melbourne. Her research interests include amyloid fibrils, the design and development of novel materials, and cell–material interactions.

Australian Journal of Chemistry 60(5) 333-342 http://dx.doi.org/10.1071/CH06485
Submitted: 21 December 2006  Accepted: 21 March 2007   Published: 28 May 2007

Abstract

Amyloid fibrils are self-assembling protein aggregates. They are essentially insoluble and resilient nanofibres that offer great potential as materials for nanotechnology and bionanotechnology. Fibrils are associated with several debilitating diseases, for example Alzheimer’s disease, but recent advances suggest they also have positive functions in nature and can be formed in vitro from generic proteins. This article explores how the unique nanotopography and advantageous properties of fibrils may be used to develop tools for probing cell behaviour, protein-based biomimetic materials for supporting cells, or platforms for biosensors and enzyme immobilization.


References

[1]  Makin O. S.Serpell L. C.2005FEBS J.2725950doi:10.1111/J.1742-4658.2005.05025.X

[2]  Nelson R.Eisenberg D.2006Curr. Opin. Struct. Biol.16260doi:10.1016/J.SBI.2006.03.007

[3]  Tycko R.2000Curr. Opin. Chem. Biol.4500doi:10.1016/S1367-5931(00)00123-X

[4]  Pauling L.Corey R.1951Proc. Natl. Acad. Sci. USA37251doi:10.1073/PNAS.37.5.251

[5]  Sunde M.Serpell L. C.Bartlam M.Fraser P. E.Pepys M. B.Blake C. C. F.1997J. Mol. Biol.273729doi:10.1006/JMBI.1997.1348

[6]  Nilsson M. R.2004Methods34151doi:10.1016/J.YMETH.2004.03.012

[7]  Krebs M. R. H.Bromley E. H.Donald A. M.2005J. Struct. Biol.14930doi:10.1016/J.JSB.2004.08.002

[8]  Eisert R.Felau L.Brown L. R.2006Anal. Biochem.353144doi:10.1016/J.AB.2006.03.015

[9]  Wille H.Michelitsch M. D.Guenebaut V.Supattapone S.Serban A.Cohen F. E.2002Proc. Natl. Acad. Sci. USA993563doi:10.1073/PNAS.052703499

[10]  Lazo N.Downing D.1998Biochemistry371731doi:10.1021/BI971016D

[11]  Perutz M. F.Finch J. T.Berriman J.Lesk A.2002Proc. Natl. Acad. Sci. USA995591doi:10.1073/PNAS.042681399

[12]  Kishimoto A.Hasegawa K.Suzuki H.Taguchi H.Namba K.Yoshida M.2004Biochem. Biophys. Res. Commun.315739doi:10.1016/J.BBRC.2004.01.117

[13]  Squires A. M.Devlin G. L.Gras S. L.Tickler A. K.MacPhee C. E.Dobson C. M.2006J. Am. Chem. Soc.12811738doi:10.1021/JA063751V

[14]  Krishnan R.Lindquist S. L.2005Nature435765doi:10.1038/NATURE03679

[15]  Westermark P.Benson M. D.BuxBaum J. N.Choen A. S.Frangione B.Ikeda S.2005Amyloid121

[16]  Pepys M. B.2006Annu. Rev. Med.57223doi:10.1146/ANNUREV.MED.57.121304.131243

[17]  Bieschke J.Zhang Q.Bosco D. A.Lerner R. A.Powers E. T.Wentworth P.2006Acc. Chem. Res.39611doi:10.1021/AR0500766

[18]  Dobson C. M.2006Protein Pept. Lett.13219doi:10.2174/092986606775338362

[19]  Dumoulin M.Bader R.2006Protein Pept. Lett.13213doi:10.2174/092986606775338434

[20]  Westermark P.2005FEBS J.2725942doi:10.1111/J.1742-4658.2005.05024.X

[21]  Gillmore J. D.Hawkins P. N.2006Nat. Clin. Pract. Nephr.2263doi:10.1038/NCPNEPH0169

[22]  Chapman M. R.Robinson L. S.Pinkner J. S.Roth R.Heuser J.Hammar M.Normark S.Hultgren S. J.2002Science295851doi:10.1126/SCIENCE.1067484

[23]  Barnhart M. M.Chapman M. R.2006Annu. Rev. Microbiol.60131doi:10.1146/ANNUREV.MICRO.60.080805.142106

[24]  Berson J. F.Theos A. C.Harper D. C.Tenza D.Raposo G.Marks M. S.2003J. Cell Biol.161521doi:10.1083/JCB.200302072

[25]  Cherny I.Rockah L.Levy-Nissenbaum O.Gophna U.Ron E. Z.Gazit E.2005J. Mol. Biol.352245

[26]  Fowler D. M.Koulov A. V.Alory-Jost C.Marks M. S.Balch W. E.Kelly J. W.2006Public Library Sci. Biol.4e6

[27]  Talbot N. J.2003Curr. Biol.13R696doi:10.1016/J.CUB.2003.08.040

[28]  Claessen D.Rink R.de Jong W.Siebring J.de Vreugd P.Boersma F. G. H.2003Genes Dev.171714doi:10.1101/GAD.264303

[29]  Scholtmeijer K.Janssen M. I.Gerssen B.de Vocht M. L.van Leeuwen B. M.van Kooten T. G.2002Appl. Environ. Microbiol.681367doi:10.1128/AEM.68.3.1367-1373.2002

[30]  Kwan A. H. Y.Winefield R. D.Sunde M.Mathew J. M.Haverkamp R. G.Templeton M. D.2006Proc. Natl. Acad. Sci. USA1033621doi:10.1073/PNAS.0505704103

[31]  Chiti F.Dobson C.2006Annu. Rev. Biochem.75333doi:10.1146/ANNUREV.BIOCHEM.75.101304.123901

[32]  Guijarro J. I.Sunde M.Jones J. A.Campbell I. D.Dobson C. M.1998Proc. Natl. Acad. Sci. USA954224doi:10.1073/PNAS.95.8.4224

[33]  Litvinovich S. V.Brew S. A.Aota S.Akiyama S. K.Haudenschild C.Ingham K. C.1998J. Mol. Biol.280245doi:10.1006/JMBI.1998.1863

[34]  Fandrich M.Fletcher M.Dobson C. M.2001Nature410165doi:10.1038/35065514

[35]  Fandrich M.Forge V.Buder K.Kittler M.Dobson C. M.Diekmann S.2003Proc. Natl. Acad. Sci. USA10015463doi:10.1073/PNAS.0303758100

[36]  Dobson C. M.1999Trends Biochem. Sci.24329doi:10.1016/S0968-0004(99)01445-0

[37]  West M. W.Wang W.Patterson J.Mancias J. D.Beasley J. R.Hecht M. H.1999Proc. Natl. Acad. Sci. USA9611211doi:10.1073/PNAS.96.20.11211

[38]  Lopez de la Paz M.Serrano L.2004Proc. Natl. Acad. Sci. USA10187doi:10.1073/PNAS.2634884100

[39]  Lopez de la Paz M.Goldie K.Zurdo J.Lacroix E.Dobson C. M.Hoenger A.2002Proc. Natl. Acad. Sci. USA9916052doi:10.1073/PNAS.252340199

[40]  Pearce F. G.Mackintosh S. H.Gerrard J. A.2007J. Agric. Food Chem.55318doi:10.1021/JF062154P

[41]  N. G. Larsen, K. Sutton, J. A. Howard, S. Gerrard, H. Waterhouse, PCT Patent 033131 2005.

[42]  Katz E.Willner I.2004ChemPhysChem51084doi:10.1002/CPHC.200400193

[43]  Guirado-Lopez R. A.Rincon M. E.2006J. Chem. Phys.125154310doi:10.1063/1.2357955

[44]  MacPhee C. E.Dobson C. M.2000J. Am. Chem. Soc.12212707doi:10.1021/JA0029580

[45]  Baldwin A. J.Bader R.Christodoulou J.MacPhee C. E.Dobson C. M.Barker P. D.2006J. Am. Chem. Soc.1282162doi:10.1021/JA0565673

[46]  Baxa U.Taylor K. L.Wall J. S.Simon M. N.Cheng N.Wickner R. B.2003J. Biol. Chem.27843717doi:10.1074/JBC.M306004200

[47]  Nanoscience and Nanotechnologies: Opportunities and Uncertainties 29th July, 2004 (Royal Society: London).

[48]  Calamai M.Chiti F.Dobson C. M.2005Biophys. J.894201doi:10.1529/BIOPHYSJ.105.068726

[49]  Gast K.Modler A. J.Damaschun H.Kröber R.Lutsch G.Zirwer D.2003Eur. Biophys. J.32710doi:10.1007/S00249-003-0336-5

[50]  Smith D. P.Jones S.Serpell L. C.Sunde M.Radford S. E.2003J. Mol. Biol.330943doi:10.1016/S0022-2836(03)00687-9

[51]  Aggeli A.Nyrkova I. A.Bell M.Harding R.Carrick L.McLeish T. C. B.2001Proc. Natl. Acad. Sci. USA9811857doi:10.1073/PNAS.191250198

[52]  DosSantos S.Chandravarkar A.Mandal B.Mimna R.Murat K.Saucede L.2005J. Am. Chem. Soc.12711888doi:10.1021/JA052083V

[53]  Sohma Y.Kiso Y.2006ChemBioChem71549doi:10.1002/CBIC.200600112

[54]  Aggeli A.Bell M.Carrick L.Fishwick C. W. G.Harding R.Mawer P.2003J. Am. Chem. Soc.1259619doi:10.1021/JA021047I

[55]  Aggeli A.Bell M.Boden N.Carrick L.Strong A. E.2003Angew. Chem. Int. Ed.425603doi:10.1002/ANIE.200352207

[56]  Devlin G. L.Knowles T. P. J.Squires A. M.McCammon M. G.Gras S. L.Nilsson M. R.2006J. Mol. Biol.360497doi:10.1016/J.JMB.2006.05.007

[57]  Dubay K. F.Pawar A. P.Chiti F.Zurdo J.Dobson C.2004J. Mol. Biol.3411317doi:10.1016/J.JMB.2004.06.043

[58]  Pawar A. P.Dubay K. F.Zurdo J.Chiti F.Vendruscolo M.Dobson C. M.2005J. Mol. Biol.350379doi:10.1016/J.JMB.2005.04.016

[59]  Chiti F.Stefani M.Taddei N.Ramponi G.Dobson C. M.2003Nature424805doi:10.1038/NATURE01891

[60]  Gazit E.2005Fed. Eur. Biochem. Soc.2725971

[61]  Krebs M. R. H.Morozova-Roche L. A.Daniel K.Robinson C. V.Dobson C. M.2004Protein Sci.131933doi:10.1110/PS.04707004

[62]  DuBay K. F.Pawar A. P.Fabrizio C.Zurdo J.Dobson C. M.2004J. Mol. Biol.3411317doi:10.1016/J.JMB.2004.06.043

[63]  Tartaglia G. G.Cavalli A.Pellarin R.Caflisch A.2004Protein Sci.131939doi:10.1110/PS.04663504

[64]  Tartaglia G. G.Cavalli A.Pellarin R.Caflisch A.2005Protein Sci.142723doi:10.1110/PS.051471205

[65]  Fernandez-Escamilla A.Rousseau F.Schymkowitz J.Serrano L.2004Nat. Biotechnol.221302doi:10.1038/NBT1012

[66]  Caflisch A.2006Curr. Opin. Chem. Biol.10437doi:10.1016/J.CBPA.2006.07.009

[67]  Ding T.Lee S.Rpchet J.Lansbury P. J.2002Biochemistry4110209doi:10.1021/BI020139H

[68]  Hatters D. M.MacRaild C. A.Daniels R.Gosal W. S.Thomson N. H.Jones J. A.2003Biophys. J.853979

[69]  Kowalewski T.Holtzman D. M.1999Proc. Natl. Acad. Sci. USA963688doi:10.1073/PNAS.96.7.3688

[70]  Krebs M. R. H.MacPhee C. E.Miller A. F.Dunlop I. E.Dobson C. M.Donald A. M.2004Proc. Natl. Acad. Sci. USA10114420doi:10.1073/PNAS.0405933101

[71]  Aggeli A.Nyrkova I. A.Bell M.Harding R.Carrick L.McLeish T. C. B.2001Proc. Natl. Acad. Sci. USA9811857doi:10.1073/PNAS.191250198

[72]  Aggeli A.Bell M.Boden N.Keen J. N.Knowles P. F.McLeish T. C. B.1997Nature386259doi:10.1038/386259A0

[73]  Petkova A. T.Leapman R. D.Guo Z.Yau W.-M.Mattson M. P.Tycko R.2005Science307262doi:10.1126/SCIENCE.1105850

[74]  Koga T.Matsuoka M.Higashi N.2005J. Am. Chem. Soc.12717596doi:10.1021/JA0558387

[75]  T. P. J. Knowles, J. F. Smith, A. Craig, C. M. Dobson, M. E. Welland, Phys. Rev. Lett. 2006, 96, 238301. doi:10.1103/PHYSREVLETT.96.238301

[76]  Dirix C.Meersman F.MacPhee C. E.Dobson C. M.Heremans K.2005J. Mol. Biol.347903doi:10.1016/J.JMB.2005.01.073

[77]  Zurdo J.Guijarro J. I.Dobson C. M.2001J. Am. Chem. Soc.1238141doi:10.1021/JA016229B

[78]  Smith J. F.Knowles T. P. J.Dobson C.MacPhee Cait E.Welland Mark E.2006Proc. Natl. Acad. Sci. USA10315806doi:10.1073/PNAS.0604035103

[79]  Fukuma T.Mostaert A. S.Jarvis S. P.2006Tribiol. Lett.22233doi:10.1007/S11249-006-9086-8

[80]  Mostaert A. S.Higgins M. J.Fukuma T.Rindi F.Jarvis S. P.2007Nanotechnology180440010doi:10.1088/0957-4484/18/4/044010

[81]  Hartgerink J. D.2004Curr. Opin. Chem. Biol.8604doi:10.1016/J.CBPA.2004.10.001

[82]  Mesquida P.Ammann D. L.MacPhee C. E.McKendry R. A.2005Adv. Mater.17893doi:10.1002/ADMA.200401229

[83]  Ha C.Park C. B.2005Biotechnol. Bioeng.90848doi:10.1002/BIT.20486

[84]  Inoue Y.Kishimoto A.Hirao J.Yoshida M.Taguchi H.2001J. Biol. Chem.27635227doi:10.1074/JBC.C100304200

[85]  Collins S. R.Douglass A.Vale R. D.Weissman J. S.2004Public Library Sci. Biol.2e321

[86]  Zhu M.Souillac P. O.Ionescu-Zanetti C.Carter S. A.Fink A. L.2002J. Biol. Chem.27750914doi:10.1074/JBC.M207225200

[87]  Gosal W.Myers S.Radford S.Thomson N.2006Protein Pept. Lett.13261doi:10.2174/092986606775338498

[88]  Jaroniec C. P.MacPhee C. E.Bajaj V. S.McMahon M. T.Dobson C. M.Griffin R. G.2004Proc. Natl. Acad. Sci. USA101711doi:10.1073/PNAS.0304849101

[89]  Esteras-Chopo A.Pastor M. T.Lopez de la Paz M.2006Methods Mol. Biol.340253

[90]  Pastor M. T.Esteras-Chopo A.de la Paz M. L.2005Curr. Opin. Struct. Biol.1557doi:10.1016/J.SBI.2005.01.004

[91]  Esteras-Chopo A.Serrano L.de la Paz M. L.2005Proc. Natl. Acad. Sci. USA10216672doi:10.1073/PNAS.0505905102

[92]  Tjernberg L.Hosia W.Bark N.Thyberg J.Johansson J.2002J. Biol. Chem.27743243doi:10.1074/JBC.M205570200

[93]  Stevens M. M.George J. H.2005Science3101135doi:10.1126/SCIENCE.1106587

[94]  Hamada D.Yanagihara I.Tsumoto K.2004Trends Biotechnol.22

[95]  MacPhee C. E.Woolfson D. N.2004Curr. Opin. Solid State Mater. Sci.8141doi:10.1016/J.COSSMS.2004.01.010

[96]  Waterhouse S. H.Gerrard J. A.2004Aust. J. Chem.57519doi:10.1071/CH04070

[97]  Dalby M. J.Riehle M. O.Sutherland D. S.Agheli H.Curtis A. S. G.2004Biomaterials255415doi:10.1016/J.BIOMATERIALS.2003.12.049

[98]  Teixeira A. I.Abrams G. A.Bertics P. J.Murphy C. J.Nealey P. F.2003J. Cell Sci.1161881doi:10.1242/JCS.00383

[99]  Teixeira A. I.McKie G. A.Foley J. D.Bertics P. J.Nealey P. F.Murphy C. J.2006Biomaterials273945doi:10.1016/J.BIOMATERIALS.2006.01.044

[100]  Yim E. K. F.Reano R. M.Pang S. W.Yee A. F.Chen C. S.Leong K. W.2005Biomaterials265405doi:10.1016/J.BIOMATERIALS.2005.01.058

[101]  Yim E. K. F.Leong K. W.2005Nanomed. Nanotechnol., Biol. Med.110doi:10.1016/J.NANO.2004.11.008

[102]  Berry C. C.Dalby M. J.McCloy D.Affrossman S.2005Biomaterials264985doi:10.1016/J.BIOMATERIALS.2005.01.046

[103]  Xu C.Inai R.Kotaki M.Ramakrishna S.2004Tissue Eng.101160

[104]  Lee C. H.Shin H. J.Cho I. H.Kang Y.-M.Kim I. A.Park K.-D.2005Biomaterials261261doi:10.1016/J.BIOMATERIALS.2004.04.037

[105]  Chai C.Leong K. W.2007Mol. Ther.15467doi:10.1038/SJ.MT.6300084

[106]  S. L. Dallas, Q. Chen, P. Sivakumar, P. S. Gerald, Dynamics of Assembly and Reorganization of Extracellular Matrix Proteins, in Current Topics in Developmental Biology 2006, p. 1 (Academic Press: New York, NY).

[107]  S. L. Gras, C. M. Dobson, C. E. MacPhee, unpublished.

[108]  Kodama H. M.Yamashita S.Mihara T.2004ChemComm242876

[109]  Griffith L. G.2002Ann. N.Y. Acad. Sci.96183

[110]  Prestwich G. D.Matthew H.2002Ann. N.Y. Acad. Sci.961106

[111]  Yip C.2002Ann. N.Y. Acad. Sci.961109

[112]  Moreira D.Lopez-Garcia P.2002Trends Microbiol.1031doi:10.1016/S0966-842X(01)02257-0

[113]  Morgan C.Colombres M.Nunez M. T.Inestrosa N. C.2004Prog. Neurobiol.74323doi:10.1016/J.PNEUROBIO.2004.10.004

[114]  Kayed R.Head E.Thompson J. L.McIntire T. M.Milton S. C.Cotman C. W.2003Science300486doi:10.1126/SCIENCE.1079469

[115]  Kayed R.Glabe C. G.2006Methods Enzymol.413326

[116]  Baglioni S.Casamenti F.Bucciantini M.Luheshi L. M.Taddei N.Chiti F.2006J. Neurosci.268160doi:10.1523/JNEUROSCI.4809-05.2006

[117]  Conway K. A.Lee S.-J.Rochet J.-C.Ding T. T.Williamson R. E.Lansbury P. T.Jr2000Proc. Natl. Acad. Sci. USA97571doi:10.1073/PNAS.97.2.571

[118]  Lundmark K.Westermark G. T.Olsen A.Westermark P.2005Proc. Natl. Acad. Sci. USA1026098doi:10.1073/PNAS.0501814102

[119]  Johan K.Westermark G.Engstrom U.Gustavsson A.Hultman P.Westermark P.1998Proc. Natl. Acad. Sci. USA952558doi:10.1073/PNAS.95.5.2558

[120]  Biere A. L.Wood S. J.Wypych J.Steavenson S.Jiang Y.Anafi D.2000J. Biol. Chem.27534574doi:10.1074/JBC.M005514200

[121]  Wright C. F.Teichmann S. A.Clarke J.Dobson C. M.2005Nature438878doi:10.1038/NATURE04195

[122]  Alexandrescu A.2005Protein Sci.141doi:10.1110/PS.04887005

[123]  Jin L.-W.Ninomiya H.Roch J.-M.Schubert D.Masliah E.Otero D. A.1994J. Neurosci.145461

[124]  Kibbey M.Jucker M.Weeks B.Neve R.Nostrand W.Kleinman H.1993Proc. Natl. Acad. Sci. USA9010150doi:10.1073/PNAS.90.21.10150

[125]  Mok S.Losic D.Barrow C.Turner B.Masters C. L.Martin L.2005J. Neurochem.9653

[126]  Yamada M.Kadoya Y.Kasai S.Kato K.Mochizuki M.Nishi N.2002Fed. Eur. Biochem. Soc.53048

[127]  MacPhee C. E.Woolfson D. N.2004Curr. Opin. Solid State Mater. Sci.8141doi:10.1016/J.COSSMS.2004.01.010

[128]  J. Zurdo, C. M. Dobson, PCT Patent 003019 2003.

[129]  C. M. Dobson, PCT Patent 017328 2000.

[130]  Bader R.Bamford R.Zurdo J. S.Luisi B. F. Dobson C. M.2006J. Mol. Biol.356189doi:10.1016/J.JMB.2005.11.034

[131]  Pierschbacher M.Ruoslahti E.1984Proc. Natl. Acad. Sci. USA815985doi:10.1073/PNAS.81.19.5985

[132]  Hersel U.Dahmen C.Kessler H.2003Biomaterials244385doi:10.1016/S0142-9612(03)00343-0

[133]  Kasai S.Ohga Y.Mochizuki M.Nishi N.Kadoya Y. K.Nomizu M.2004Biopolymers7627doi:10.1002/BIP.10565

[134]  Kammerer R. A.Kostrewa D.Zurdo J.Detken A.Garcia-Echeverria C.Green J. D.2004Proc. Natl. Acad. Sci. USA1014435doi:10.1073/PNAS.0306786101

[135]  Gustavsson A.Engstrom U.Westermark P.1991Biochem. Biophys. Res. Commun.1751159doi:10.1016/0006-291X(91)91687-8

[136]  Jaroniec C. P.MacPhee C. E.Astrof N. S.Dobson C. M.Griffin R. G.2002Proc. Natl. Acad. Sci. USA9916748doi:10.1073/PNAS.252625999

[137]  Pierschbacher M.Ruoslahti E.1984Nature30930doi:10.1038/309030A0

[138]  Duan X.McLaughlin C.Griffith M.Sheardown H.2007Biomaterials2878doi:10.1016/J.BIOMATERIALS.2006.08.034

[139]  Mineur P.Guignandon A.Lambert C. A.Amblard M.Lapiere C. M.Nusgens B. V.2005Biochim. Biophys. Acta Mol. Cell Res.174628doi:10.1016/J.BBAMCR.2005.07.004

[140]  Takahashi Y.Mihara H.2004Bioorg. Med. Chem.12693doi:10.1016/J.BMC.2003.11.022

[141]  Baxa U.Speransky V.Steven A. C.Wickner R. B.2002Proc. Natl. Acad. Sci. USA995253doi:10.1073/PNAS.082097899

[142]  Haltrich D.Nakkharat H. D.2006Appl. Biochem. Biotechnol.129215doi:10.1385/ABAB:129:1:215

[143]  Scheibel T.Parthasarathy R.Sawicki G.Lin X.-M.Jaeger H.Lindquist S. L.2003Proc. Natl. Acad. Sci. USA1004527doi:10.1073/PNAS.0431081100

[144]  Mesquida P.Blanco M. E.McKendry R. A.2006Langmuir229089doi:10.1021/LA061485T

[145]  Zhang S.Marini D. M.Hwang W.Santoso S.2002Curr. Opin. Chem. Biol.6865doi:10.1016/S1367-5931(02)00391-5

[146]  Holmes T. C.de Lacalle S.Su X.Liu G.Rich A.Zhang S.2000Proc. Natl. Acad. Sci. USA976728doi:10.1073/PNAS.97.12.6728

[147]  Kisiday J.Jin M.Kurz B.Hung H.Semino C.Zhang S.2002Proc. Natl. Acad. Sci. USA999996doi:10.1073/PNAS.142309999

[148]  Semino C. E.Merok J. R.Crane G. G.Panagiotakos G.Zhang S.2003Differentiation71262doi:10.1046/J.1432-0436.2003.7104503.X

[149]  Semino C. E.Kasahara J.Hayashi Y.Zhang S.2004Tissue Eng.10643doi:10.1089/107632704323061997

[150]  Genove E.Shen C.Zhang S.Semino C. E.2005Biomaterials263341doi:10.1016/J.BIOMATERIALS.2004.08.012

[151]  Bell C. J.Carrick L. M.Katta J.Jin Z.Ingham E.Aggeli A.2006J. Biomed. Mater. Res. A78236

[152]  Adler-Abramovich L.Reches M.Sedman V. L.Allen S.Tendler S. J. B.Gazit E.2006Langmuir221313doi:10.1021/LA052409D

[153]  Sedman V. L.Adler-Abramovich L.Allen S.Gazit E.Tendler S. J. B.2006J. Am. Chem. Soc.1286903doi:10.1021/JA060358G

[154]  Reches M.Gazit E.2006Phys. Biol.3S10doi:10.1088/1478-3975/3/1/S02

[155]  Linder M. B.Qiao M.Laumen F.Selber K.Hyytiä T.Nakari-Setälä T.2004Biochemistry4311873doi:10.1021/BI0488202

[156]  Janssen M. I.van Leeuwen M. B. M.Scholtmeijer K.van Kooten T. G.2002Biomaterials234847doi:10.1016/S0142-9612(02)00240-5

[157]  Janssen M. I.van Leeuwen M. B. M.van Kooten T. G.de Vries J.Dijkhuizen L.Wosten H. A. B.2004Biomaterials252731doi:10.1016/J.BIOMATERIALS.2003.09.060

[158]  Scholtmeijer K.Wessels J. G. H.Wosten H. A. B.2001Appl. Microb. Biotechnol.561doi:10.1007/S002530100632

[159]  Hartgerink J. D.Beniash E.Stupp S. I.2001Science2941684doi:10.1126/SCIENCE.1063187

[160]  Hartgerink J. D.Beniash E.Stupp S. I.2002Proc. Natl. Acad. Sci. USA995133doi:10.1073/PNAS.072699999

[161]  Silva G. A.Czeisler C.Niece K. L.Beniash E.Harrington D. A.Kessler J. A.2004Science3031352doi:10.1126/SCIENCE.1093783

[162]  Guler M. O.Soukasen S.Hulvat J. F.Stupp S. I.2005Nano Lett.5249doi:10.1021/NL048238Z



Rent Article Export Citation Cited By (37)