|
The In Vitro and In Vivo Antitumour Activities of Nitrosyl Ruthenium Amine Complexes
Renata Z.
Osti
A
D
,
Fabiana A.
Serrano
C
D
,
Thaysa
Paschoalin
B
,
Mariana H. S.
Massaoka
B
,
Luiz R.
Travassos
B
,
Daniela R.
Truzzi
A
,
Elaine G.
Rodrigues
C
E
and
Douglas W.
Franco
A
E
F
A
Departamento de Química e Física Molecular, Instituto de Química de São Carlos – Universidade de São Paulo (USP), São Carlos, SP 13560-970, Brazil.
B
Unidade de Oncologia Experimental, Disciplina de Biologia Celular, Departamento de Microbiologia, Imunologia e Parasitologia – Escola Paulista de Medicina, Universidade Federal de São Paulo (EPM-UNIFESP), São Paulo, SP 04023-062, Brazil.
C
Laboratório de Imunobiologia do Cancer, Disciplina de Biologia Celular, Departamento de Microbiologia, Imunologia e Parasitologia – Escola Paulista de Medicina, Universidade Federal de São Paulo (EPM-UNIFESP), São Paulo, SP 04023-062, Brazil.
D
These two authors contributed equally to this work.
E
These two authors contributed equally to this work.
F
Corresponding author. Email: douglas@iqsc.usp.br
Australian Journal of Chemistry
65(9)
1333-1341 http://dx.doi.org/10.1071/CH12245
Submitted: 17 May 2012 Accepted: 8 July 2012 Published:
4
September
2012
|  |
|
|
Abstract
Ruthenium compounds of the type trans-[Ru(NO)(NH3)4(L)]X3, L = N-heterocyclic ligands, P(OEt)3, SO32–, X = BF4– or PF6–, or [Ru(NO)Hedta], were tested for antitumour activity in vitro against murine melanoma and human tumour cells. The ruthenium complexes induced DNA fragmentation and morphological alterations suggestive of necrotic tumour cell death. The calculated IC50 values were lower than 100 μM. Complexes for which L = isn or imN were partially effective in vivo in a syngeneic model of murine melanoma B16F10, increasing animal survival. In addition, the same ruthenium complexes effectively inhibited angiogenesis of HUVEC cells in vitro. The results suggest that these nitrosyl complexes are a promising platform to be explored for the development of novel antitumour agents. 
|
References
[1]
E. S. Antonarakis, A. Emadi, Cancer Chemother. Pharmacol. 2010, 66, 1.
| CrossRef | CAS | 
[2]
A. Bergamo, G. Sava, Dalton Trans. 2007, 1267.
| CrossRef | CAS |
[3]
P. C. Ford, J. Bourassa, K. Miranda, B. Lee, I. Lorkovic, S. Boggs, S. Kudo, L. Laverman, Coord. Chem. Rev. 1998, 171, 185.
| CrossRef | CAS |
[4]
G. M. Halpenny, K. R. Gandhi, P. K. Mascharak, ACS Med. Chem. Lett. 2010, 1, 180.
| CrossRef | CAS |
[5]
A. Levina, A. Mitra, P. A. Lay, Metallomics 2009, 1, 458.
| CrossRef | CAS |
[6]
M. M. Liu, Z. J. Lim, Y. Y. Gwee, A. Levina, P. A. Lay, Angew. Chem. Int. Ed. 2010, 49, 1661.
| CrossRef | CAS |
[7]
M. J. Rose, P. K. Mascharak, Curr. Opin. Chem. Biol. 2008, 12, 238.
| CrossRef | CAS |
[8]
Y. C. Boo, H. J. Kim, H. Song, D. Fulton, W. Sessa, H. Jo, Free Radic. Biol. Med. 2006, 41, 144.
| CrossRef | CAS |
[9]
D. R. Hyduke, J. C. Liao, Am. J. Physiol. Heart Circ. Physiol. 2005, 288, H2390.
| CrossRef | CAS |
[10]
M. J. Rose, P. K. Mascharak, Coord. Chem. Rev. 2008, 252, 2093.
| CrossRef | CAS |
[11]
T. Yamamoto, R. J. Bing, Proc. Soc. Exp. Biol. Med. 2000, 225, 200.
| CrossRef | CAS |
[12]
H. Yasuda, Nitric Oxide-Biol. Ch. 2008, 19, 205.
| CrossRef | CAS |
[13]
R. G. Knowles, S. Moncada, Biochem. J. 1994, 298, 249.
| CAS |
[14]
P. Pagliaro, Life Sci. 2003, 73, 2137.
| CrossRef | CAS |
[15]
S. L. Elfering, T. M. Sarkela, C. Giulivi, J. Biol. Chem. 2002, 277, 38079.
| CrossRef | CAS |
[16]
P. S. Brookes, Mitochondrion 2004, 3, 187.
| CrossRef | CAS |
[17]
L. J. Ignarro, J. Mol. Cell. Cardiol. 2007, 43, 409.
| CrossRef | CAS |
[18]
Z. Lacza, E. Pankotai, A. Csordas, D. Geroo, L. Kiss, E. M. Horvath, M. Kollai, D. W. Busija, C. Szabo, Nitric Oxide-Biol. Ch. 2006, 14, 162.
| CrossRef | CAS |
[19]
B. Bonavida, S. Khineche, S. Huerta-Yepez, H. Garban, Drug Resist. Update 2006, 9, 157.
| CrossRef | CAS |
[20]
J. A. Coulter, H. O. McCarthy, J. Xiang, W. Roedl, E. Wagner, T. Robson, D. G. Hirst, Nitric Oxide-Biol. Ch. 2008, 19, 192.
| CrossRef | CAS |
[21]
H. Erbas, N. Aydogdu, U. Usta, O. Erten, Cell Biol. Int. 2007, 31, 1414.
| CrossRef | CAS |
[22]
D. Fukumura, S. Kashiwagi, R. K. Jain, Nat. Rev. Cancer 2006, 6, 521.
| CrossRef | CAS |
[23]
S. Mocellin, V. Bronte, D. Nitti, Med. Res. Rev. 2007, 27, 317.
| CrossRef | CAS |
[24]
C. Perrotta, S. Falcone, A. Capobianco, A. Camporeale, C. Sciorati, C. De Palma, A. Pisconti, P. Rovere-Querini, M. Bellone, A. A. Manfredi, E. Clementi, Cancer Res. 2004, 64, 3767.
| CrossRef | CAS |
[25]
D. Liao, R. S. Johnson, Cancer Metastasis Rev. 2007, 26, 281.
| CrossRef | CAS |
[26]
J. O. Lundberg, E. Weitzberg, M. T. Gladwin, Nat. Rev. Drug Discovery 2008, 7, 156.
| CrossRef | CAS |
[27]
G. F. P. de Souza, J. K. U. Yokoyama-Yasunaka, A. B. Seabra, D. C. Miguel, M. G. de Oliveira, S. R. B. Uliana, Nitric Oxide-Biol. Ch. 2006, 15, 209.
| CrossRef |
[28]
A. Weyerbrock, B. Baumer, A. Papazoglou, J. Neurosurg. 2009, 110, 128.
| CrossRef | CAS |
[29]
E. Tfouni, F. G. Doro, L. E. Figueiredo, J. C. M. Pereira, G. Metzker, D. W. Franco, Curr. Med. Chem. 2010, 17, 3643.
| CrossRef | CAS |
[30]
L. G. F. Lopes, E. E. Castellano, A. G. Ferreira, C. U. Davanzo, M. J. Clarke, D. W. Franco, Inorg. Chim. Acta 2005, 358, 2883.
| CrossRef | CAS |
[31]
E. Tfouni, M. Krieger, B. R. McGarvey, D. W. Franco, Coord. Chem. Rev. 2003, 236, 57.
| CrossRef | CAS |
[32]
J. C. Toledo, H. A. S. Silva, M. Scarpellini, V. Mori, A. J. Camargo, M. Bertotti, D. W. Franco, Eur. J. Inorg. Chem. 2004, 1879.
| CrossRef | CAS |
[33]
D. R. Truzzi, A. G. Ferreira, S. C. da Silva, E. E. Castellano, F. D. Chagas Alves Lima, D. W. Franco, Dalton Trans. 2011, 40, 12917.
| CrossRef | CAS |
[34]
R. Scatena, P. Bottoni, A. Pontoglio, B. Giardina, Curr. Med. Chem. 2010, 17, 61.
| CrossRef | CAS |
[35]
S. J. Lunt, N. Chaudary, R. P. Hill, Clin. Exp. Metastasis 2009, 26, 19.
| CrossRef |
[36]
J. C. M. Pereira, V. Carregaro, D. L. Costa, J. S. da Silva, F. Q. Cunha, D. W. Franco, Eur. J. Med. Chem. 2010, 45, 4180.
| CrossRef |
[37]
J. J. Silva, A. L. Osakabe, W. R. Pavanelli, J. S. Silva, D. W. Franco, Br. J. Pharmacol. 2007, 152, 112.
| CrossRef | CAS |
[38]
J. J. Silva, W. R. Pavanelli, J. C. Pereira, J. S. Silva, D. W. Franco, Antimicrob. Agents Chemother. 2009, 53, 4414.
| CrossRef | CAS |
[39]
P. G. Zanichelli, H. F. G. Estrela, R. C. Spadari-Bratfisch, D. M. Grassi-Kassisse, D. W. Franco, Nitric Oxide-Biol. Ch. 2007, 16, 189.
| CrossRef | CAS |
[40]
E. Tfouni, D. R. Truzzi, A. Tavares, A. J. Gomes, L. E. Figueiredo, D. W. Franco, Nitric Oxide-Biol. Ch. 2012, 26, 38.
| CrossRef | CAS |
[41]
J. A. Rodriguez, A. Souza-Torsoni, D. W. Franco, M. Haun, in XXVI Reunião Anual da Sociedade Brasileira de Bioquímica e Biologia Molecular 1997, Caxambú, Minas Gerais.
[42]
S. Ambs, W. G. Merriam, W. P. Bennett, E. Felley-Bosco, M. O. Ogunfusika, S. M. Oser, S. Klein, P. G. Shields, T. R. Billiar, C. C. Harris, Cancer Res. 1998, 58, 334.
| CAS |
[43]
A. Bergamo, C. Gaiddon, J. H. M. Schellens, J. H. Beijnen, G. Sava, J. Inorg. Biochem. 2012, 106, 90.
| CrossRef | CAS |
[44]
A. Bergamo, G. Sava, Dalton Trans. 2011, 40, 7817.
| CrossRef | CAS |
[45]
S. Huerta, S. Chilka, B. Bonavida, Int. J. Oncol. 2008, 33, 909.
| CAS |
[46]
H. M. Qiu, F. W. Orr, D. Jensen, H. H. Wang, A. R. McIntosh, B. B. Hasinoff, D. M. Nance, S. Pylypas, K. Qi, C. Song, R. J. Muschel, A. B. Al-Mehdi, Am. J. Pathol. 2003, 162, 403.
| CrossRef | CAS |
[47]
H. M. Wang, A. R. McIntosh, B. B. Hasinoff, E. S. Rector, N. Ahmed, D. M. Nance, F. W. Orr, Cancer Res. 2000, 60, 5862.
| CAS |
[48]
B. Bonavida, S. Baritaki, S. Huerta-Yepez, M. I. Vega, D. Chatterjee, K. Yeung, Nitric Oxide-Biol. Ch. 2008, 19, 152.
| CrossRef | CAS |
[49]
A. Jarry, L. Charrier, C. Bou-Hanna, M. C. Devilder, W. Crussaire, M. G. Denis, G. Vallette, C. L. Laboisse, Cancer Res. 2004, 64, 4227.
| CrossRef | CAS |
[50]
C. N. Lunardi, R. S. da Silva, L. M. Bendhack, Braz. J. Med. Biol. Res. 2009, 42, 87.
| CrossRef | CAS |
[51]
J. S. Royle, J. A. Ross, I. Ansell, P. Bollina, D. N. Tulloch, F. K. Habib, J. Urol. 2004, 172, 338.
| CrossRef |
[52]
F. A. Serrano, A. L. Matsuo, P. T. Monteforte, A. Bechara, S. S. Smaili, D. P. Santana, T. Rodrigues, F. V. Pereira, L. S. Silva, J. Machado, E. L. Santos, J. B. Pesquero, R. M. Martins, L. R. Travassos, A. C. Caires, E. G. Rodrigues, BMC Cancer 2011, 11, 296.
| CrossRef | CAS |
[53]
P. G. Zanichelli, A. M. Miotto, H. F. G. Estrela, F. R. Soares, D. M. Grassi-Kassisse, R. C. Spadari-Bratfisch, E. E. Castellano, F. Roncaroli, A. R. Parise, J. A. Olabe, A. R. M. S. de Brito, D. W. Franco, J. Inorg. Biochem. 2004, 98, 1921.
| CrossRef | CAS |
[54]
L. J. Hofseth, S. P. Hussain, G. N. Wogan, C. C. Harris, Free Radic. Biol. Med. 2003, 34, 955.
| CrossRef | CAS |
[55]
K. D. Kröncke, K. Fehsel, V. Kolb-Bachofen, Nitric Oxide-Biol. Ch. 1997, 1, 107.
| CrossRef |
[56]
P. Pacher, J. S. Beckman, L. Liaudet, Physiol. Rev. 2007, 87, 315.
| CrossRef | CAS |
[57]
E. C. Chinje, I. J. Stratford, Essays Biochem. 1997, 32, 61.
| CAS |
[58]
G. Melino, F. Bernassola, R. A. Knight, M. T. Corasaniti, G. Nistico, Nature 1997, 388, 432.
| CrossRef | CAS |
[59]
P. E. da Costa, W. L. Batista, M. F. Curcio, M. S. Moraes, R. E. Borges, P. A. Nascimento, L. R. Travassos, H. P. Monteiro, Redox Rep. 2011, 16, 27.
| CrossRef | CAS |
[60]
S. Grant, W. D. Jarvis, P. S. Swerdlow, A. J. Turner, R. S. Traylor, H. J. Wallace, P. S. Lin, G. R. Pettit, D. A. Gewirtz, Cancer Res. 1992, 52, 6270.
| CAS |
[61]
A. Bal-Price, G. C. Brown, J. Neurochem. 2000, 75, 1455.
| CrossRef | CAS |
[62]
Y. Naito, T. Yoshikawa, Y. Boku, T. Fujii, Y. Masui, Y. Tanaka, N. Fujita, N. Yoshida, M. Kondo, Aliment. Pharmacol. Ther. 2000, 14, 145.
| CrossRef | CAS |
[63]
T. A. Reiter, B. Pang, P. Dedon, B. Demple, J. Biol. Chem. 2006, 281, 36603.
| CrossRef | CAS |
[64]
Y. T. Ma, R. Conforti, L. Aymeric, C. Locher, O. Kepp, G. Kroemer, L. Zitvogel, Cancer Metastasis Rev. 2011, 30, 71.
| CrossRef | CAS |
[65]
P. Scaffidi, T. Misteli, M. E. Bianchi, Nature 2002, 418, 191.
| CrossRef | CAS |
[66]
L. Apetoh, F. Ghiringhelli, A. Tesniere, M. Obeid, C. Ortiz, A. Criollo, G. Mignot, M. C. Maiuri, E. Ullrich, P. Saulnier, H. Yang, S. Amigorena, B. Ryffel, F. J. Barrat, P. Saftig, F. Levi, R. Lidereau, C. Nogues, J. P. Mira, A. Chompret, V. Joulin, F. Clavel-Chapelon, J. Bourhis, F. Andre, S. Delaloge, T. Tursz, G. Kroemer, L. Zitvogel, Nat. Med. 2007, 13, 1050.
| CrossRef | CAS |
[67]
J. M. Fukuto, C. H. Switzer, K. M. Miranda, D. A. Wink, Annu. Rev. Pharmacol. Toxicol. 2005, 45, 335.
| CrossRef | CAS |
[68]
J. R. O. Filho, W. C. Silva, J. C. M. Pereira, D. W. Franco, Inorg. Chim. Acta 2006, 359, 2888.
| CrossRef | CAS |
[69]
M. J. Clarke, Coord. Chem. Rev. 2002, 232, 69.
| CrossRef | CAS |
[70]
I. Kostova, Curr. Med. Chem. 2006, 13, 1085.
| CrossRef | CAS |
[71]
T. Mosmann, J. Immunol. Methods 1983, 65, 55.
| CrossRef | CAS |
[72]
T. Paschoalin, A. K. Carmona, E. G. Rodrigues, V. Oliveira, H. P. Monteiro, M. A. Juliano, L. Juliano, L. R. Travassos, Mol. Cancer 2007, 6, 44.
| CrossRef |
[73]
A. S. Dobroff, E. G. Rodrigues, M. A. Juliano, D. M. Friaca, E. S. Nakayasu, I. C. Almeida, R. A. Mortara, J. F. Jacysyn, G. P. Amarante-Mendes, W. Magliani, S. Conti, L. Polonelli, L. R. Travassos, Translational Oncology 2010, 3, 204.
|
|
 |
Subscriber Login |
 |
|
e-Alerts
Connect with us
